Η πόλη της κλασικής εποχής ιδρύθηκε περίπου τον 9ο αιώνα π.Χ., πιθανότατα ως το επίνειο του Λευκαδίου, 15 χιλιόμετρα δυτικότερα. Η ονομασία της πόλης προέρχεται από το: ἐρέτης (=κωπηλάτης). Αν και ο Στράβων σημειώνει ότι πρότερο όνομα της Ερέτριας ήταν Αρότρια. Το Λευκαδί πυρπολήθηκε το 825 π.Χ., κάτι που έδωσε την δυνατότητα στην Ερέτρια να αναπτυχθεί σε τοπική δύναμη.

Η πρώτη αναφορά στην Ερέτρια γίνεται από τον Όμηρο στην Ιλιάδα, που εμφανίζεται στον κατάλογο των πλοίων που εκστρατεύουν κατά της Τροίας (Τρωϊκός Πόλεμος). Τον 8ο π.Χ. αιώνα, η Ερέτρια και η γειτονική Χαλκίδα, υπήρξαν οι πιο ακμάζουσες πόλεις της Εύβοιας. Η Ερέτρια έλεγχε την Άνδρο, την Τήνο, την Κέα, στις Κυκλάδες. Επίσης κατείχε και τμήμα των απέναντι ακτών της Βοιωτίας. Οι Ερετριείς ίδρυσαν και αποικίες στην Νότια Ιταλία από κοινού με τους Χαλκιδείς: τις Πιθηκούσες και την Κύμη.

Όμως στα τέλη του 8ου αιώνα π.Χ. η Ερέτρια και η Χαλκίδα συγκρούστηκαν μεταξύ τους, αναμέτρηση που διήρκεσε αρκετές δεκαετίες. Ο ιστορικός Θουκιδίδης μας δίνει λεπτομέρειες από αυτή την διαμάχη που έμεινε γνωστή ως Λιλάντιος Πόλεμος, από το όνομα μιας μικρής πεδιάδας κοντά στην Ερέτρια. Οι Ερετριείς τελικά ηττήθηκαν και έχασαν πολλές από τις κτήσεις τους.

Η Ερέτρια συνέχισε τον αποικισμό περιοχών στο βόρειο Αιγαίο Πέλαγος, στην Ιταλία και την Σικελία.
Το 499 π.Χ. με την Ιωνική Επανάσταση, υποστήριξαν μαζί με την Αθήνα τις πόλεις της Ιωνίας στην εξέγερσή τους κατά των Περσών. Μετά την αποτυχία της επανάστασης, ο Πέρσης βασιλιάς Δαρείος Α', θέλοντας να εκδικηθεί για αυτή την ενέργεια, πολιόρκησε και κατέστρεψε την πόλη κατά την Περσική εκστρατεία του Δάτη και του Αρταφέρνη το 490 π.χ.. Κατά την καταστροφή της πόλης δεν έγιναν σεβαστοί ούτε οι ναοί της, καταστράφηκε ακόμη και ο μεγαλοπρεπείς ναός του Απόλλωνα.

Η Ερέτρια κτίστηκε ξανά και έλαβε μέρος και στην Μάχη των Πλαταιών με 600 οπλίτες (479 π.Χ.). Τον 5ο αιώνα π.Χ. ήταν μέρος της Α' Αθηναϊκής Συμμαχίας. Το 446 π.Χ. όμως αποστάτησε από την συμμαχία, αλλά τελικά επανήλθε.

Κατά τον Πελοποννησιακό Πόλεμο οι Ερετριείς ήταν σύμμαχοι των Αθηναίων κατά των Σπαρτιατών. Το 411 π.Χ. έλαβε μέρος η λεγόμενη μάχη της Ερέτριας στην περιοχή, μεταξύ Αθηναίων και Σπαρτιατών, μετά την μάχη όλες οι πόλεις της Εύβοιας επαναστάτησαν κατά του Αθηναϊκού ζυγού. Μετά την νίκη της Σπάρτης, το 404 π.Χ., η Αθήνα σταδιακά επανέκαμψε και εγκαθίδρυσε και πάλι ηγεμονικό ρόλο στην περιοχή της Εύβοιας, η οποία ήταν πλούσια σε σιτηρά. Οι Ερετριείς επαναστάτησαν και πάλι το 349 π.Χ.. Το 343 π.Χ. ο Φίλιππος Β' της Μακεδονίας είχε την πόλη υπό τον έλεγχό του, αλλά το 341 π.Χ. ο Αθηναίος στρατηγός Δημοσθένης, την υπέταξε.

Μετά την Μάχη της Χαιρώνιας (338 π.Χ.), όπου ο Φίλιππος νίκησε των συνασπισμένο στρατό Αθηναίων και Θηβαίων, σήμανε και το οριστικό τέλος της Ερέτριας ως σημαντική πόλη-κράτος. Η πόλη εξακολουθούσε να υφίσταται ως μικρή επαρχιακή κωμόπολη. Το 198 π.Χ. λεηλατήθηκε από τους Ρωμαίους και το 87 π.Χ. καταστράφηκε κατά την διάρκεια των Μιθριδατικών Πολέμων και τελικά ερημώθηκε.